De Zuiderbegraafplaats was tot 1743 het kerkhof bij de 15e eeuwse dorpskerk van Zuider-Dragten. In dat jaar werd aan de Vaart de nieuwe Grote Kerk gebouwd en bij de aanbesteding was bepaald dat voor de bouw zoveel mogelijk materiaal van de beide dorpskerken van Noorder- en Zuider-Dragten gebruikt zou worden.
De kerkgangers van Zuider-Dragten moesten het zelfs een tijdlang zonder dak stellen, omdat de kap al in augustus 1743 werd verwijderd. Een eiken balk uit deze kerk moest namelijk dienen als gording in het nieuwe Godshuis. Tot in oktober werden er diensten gehouden, waarbij de zoldervloer werd bedekt met turf, stro en boekweitdoppen om de kerkgangers te beschermen tegen wind en regen.
De begraafplaats bestaat uit een oud grafveld, aan de straatzijde, en een aantal uitbreidingen naar achteren. In 1910 ontstond er onenigheid tussen de kerkvoogdij en het gemeentebestuur over het beheer, onderhoud en uitbreiding van de begraafplaats. De gemeenteraad nam het eigendom over, met alle rechten en plichten van dien, maar trok dat besluit later weer in. Op voorstel van architect Cees Rienks de Boer werd een jaar later de begraafplaats uitgebreid in oostelijke richting. Hij ontwierp ook het baarhuisje, in gepleisterde baksteen. In 1934 werd de dodenakker met een werkverschaffingssubsidie van het ministerie van binnenlandse zaken opnieuw uitgebreid. Toen werd ook het bestaande deel van de begraafplaats opgehoogd.